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Frutigen ist in acht Bäuerten (Ortsteile) aufgeteilt, darunter Achseten und Elsigbach im Engstligental.
Eine Lappenaxt aus der Bronzezeit ist die erste Spur von Bewohnern in Frutigen. Münzen und eine eiserne Pflugschar belegen eine römische Besiedlung des Kandertales.
Im 8. oder im 9. Jahrhundert wurde die erste Kirche in Frutigen gebaut, der älteste Beleg einer Kirche stammt von 1228. Die heutige Kirche wurde nach einem Brand 1727 neu aufgebaut. 1234 wurde die Ortschaft als Frutingen erstmals erwähnt.[2]
Um dringende Schulden begleichen zu können, verkaufte Anton von Turn im Jahr 1400 für 6200 Florentiner Gulden die Herrschaft Frutigen an den Schultheissen von Bern. Das Kandertal wurde eine Bernische Landvogtei, verwaltet durch einen Kastlane (Landvogt) mit Sitz auf der Tellenburg. Die Tellenburg wurde im 12. Jahrhundert durch Berchthold V. von Zähringen als Wehrburg gebaut und ist heute zu einer Ruine verfallen.
Wie das übrige Oberland widersetzte sich 1528 auch Frutigen der von Bern eingeführten Reformation, musste aber nach dem Zusammenbruch des Interlakner Aufstandes den neuen Glauben annehmen. Im 18. und 19. Jahrhundert wurde die Gegend ein Zentrum der reformierten Erweckung im Berner Oberland.
In der Helvetischen Republik von 1798 bis 1803 war Frutigen der Hauptort des Distrikts Frutigen im Kanton Oberland. Danach war das Kandertal wieder ein bernisches Oberamt und ab 1831 ein Amtsbezirk. 1850 spaltete sich Kandergrund von Frutigen ab, das zu einer eigenen Gemeinde wurde, zu der bis 1909 auch Kandersteg gehörte.
Am 3. August 1827 zerstörte ein Dorfbrand 82 Häuser und 48 Scheunen, ausser der Kirche blieben nur sechs Wohnhäuser unversehrt.
Ab 1804 verkehrte ein Postwagen von Frutigen nach Thun. Mit dem Ausbau der Verkehrswege öffnete sich das Kandertal dem Tourismus und der Industrialisierung. 1901 wurde Frutigen durch die Eisenbahn mit Spiez verbunden; die Weiterführung durch den Lötschbergtunnel nach Brig erfolgte 1913. 1917 verkehrte der erste Postautokurs nach Adelboden. Das Nordportal des 2007 in Betrieb genommenen Lötschberg-Basistunnels liegt auf Frutiger Gebiet.
Frutigen ist seit 1865 Sitz einer Sekundarschule, Berufsschulen und eines Bezirksspitals[3] (1907) sowie seit 2010 Hauptort des neu gebildeten Verwaltungskreises Frutigen-Niedersimmental.
Während des Zweiten Weltkriegs wurde der Militärflugplatz Frutigen im Rahmen des Reduit gebaut.